1985年，15岁的伊桑·霍克首次参演电影《冲向天外天》，与瑞凡·菲尼克斯饰演一对迷恋外星世界的伙伴。

1989年，他被选中出演了《死亡诗社》，饰演一个害羞、缺乏自信的好学生。影片最后，他站上课桌喊起那句“o, captain, my captain!”让无数观众热血沸腾。

因为《死亡诗社》大获成功，霍克的演员事业也由此取得突破。之后他接连出演了《现实的创痛》《情留半天》《千钧一发》《训练日》等影片。其中《训练日》为他拿到了奥斯卡最佳男配角的提名。

但伊桑·霍克最知名的系列作品还是《爱在》三部曲，分别是《爱在黎明破晓前》《爱在日落黄昏时》《爱在午夜降临前》。因为一次火车上的换座，杰西(伊桑·霍克饰)和席琳(朱莉·德尔佩饰)偶然相遇，从此改变了对方的一生。三部作品都是从两人的对话出发，但每一部都带给观众新的对生命和爱的思考。

2006年，伊桑·霍克自导自演了剧情片《最炎热的国度》。该片改编自伊桑·霍克的第一部小说，讲述了想要在纽约崭露头角的年轻演员和一个美丽的歌手兼歌曲作者之间的爱情故事。

之后，他又参演了《人类清除计划》系列的第一部。这是一部预算仅300万美元的低成本电影，但最终收获了近9000万美元的票房。

2014年，44岁的霍克因出演的电影《少年时代》而获得金球奖最佳男配角提名。该片的导演理查德·林克莱特非常赞赏霍克，认为他“有最佳的艺术感染力，如果有更多的演员有这样的感染力，我们电影业将大有改观。”此前，双方曾合作《爱在》三部曲。

2018年，伊桑·霍克又一次出任导演，执导了音乐传记片《留住心醉一首歌》。他表示这是因为此前自己出演了《生为蓝调》中的查理·贝克，之后对音乐电影仍然感到意犹未尽。

同年，由伊桑·霍克主演的《第一归正会》入选了2018美国电影学院年度十佳影片。他所饰演的角色牧师恩斯特·托勒是整个电影的核心，他需要用细致入微的演技表现出托勒的孤独、痛苦和自我怀疑。

2018年1月，国内上映了伊桑·霍克和许晴主演的影片《24小时：末路重生》。这也是他第一次出演一名颓废冷酷的末路杀手。