朱迪早在3岁时就开始出演商业广告，1976年，年仅13岁的她出演了自己的成名作《出租车司机》，影片由马丁·斯科塞斯执导，朱迪在片中搭档罗伯特·德尼罗，扮演一位雏妓，她少年老成的表演技惊四座，获得了第49届奥斯卡奖最佳女配角提名，并夺得英国电影学院奖最佳女配角奖。

1988年，朱迪出演根据真实事件改编的好莱坞历史上第一部直接描写强奸或轮奸罪行的电影《暴劫梨花》，饰演受害人莎拉·托比亚斯，直面社会对女性的恶意和不公，她在片中呈现的不是第一印象视觉上的女性美感，而是带着刺痛性的、尖锐的美丽，这也是她选择的多数角色的共同之处。《暴劫梨花》帮朱迪拿到第61届奥斯卡奖最佳女主角和第46届金球奖最佳电影女主角奖。

1991年，朱迪主演导演乔纳森·戴米执导的经典悬念恐怖片《沉默的羔羊》，饰演联邦调查局实习探员克丽丝·斯图琳，凭借这部被不少人称作“童年的阴影”的影片，朱迪在仅3年之后再次获得奥斯卡最佳女主角，这时的她年仅29岁。

1994年，朱迪搭档连姆·尼森主演电影《大地的女儿》，饰演一个离群索居、不通人类语言、异常天真的女子，充满原始魅力的自然，人类如何社会化、如何返璞归真的主题让影片十分吸引观众，朱迪·福斯特为展现角色的自然性也展现了突破性的表演，在《沉默的羔羊》后朱迪以此片再次获得奥斯卡提名。

1997年，朱迪搭档马修·麦康纳主演科幻电影《超时空接触》，朱迪饰演一名受父亲感染，对无线电通讯尤为痴迷的天文学者，她希望能借对太空中异常信号的观测找到宇宙其他文明的存在。麦康纳饰演的神学家则对她的科学信仰提出了挑战，甚至最终阻碍了她去往太空探索外星生命的梦想。二人激烈的信仰冲突和感情冲突是影片情节的主要内容。

2008年，朱迪主演惊悚犯罪电影《勇敢的人》，在片中饰演遭暴徒攻击而受重伤的一名电台主持人，也许前期的作品对朱迪的演艺道路选择起到了巨大的影响，在《沉默的羔羊》后，朱迪饰演的角色往往都背负着巨大的心理压力，而她那锐利而坚强的眼神、瘦削的轮廓、紧闭的嘴唇也让她成为这类角色的完美诠释者。片中她从一个被攻击者逐渐变为被恐惧占据的攻击者，熟练而冷血。如此高完成度的表演为朱迪赢得了第65届金球奖的最佳女主角提名。

2012年，四位实力派演员——朱迪·福斯特、凯特·温丝莱特、克里斯托弗·沃尔茨和约翰·C·赖利共同主演了罗曼·波兰斯基执导的《杀戮》，影片名为《杀戮》，但并没有任何暴力打斗场景，有的只是大片密集的争吵对白和四位演员的演技对飙，围绕两个家庭小男孩的打闹事件，知识精英和商业精英的完美礼仪在精彩绝伦的对话和争吵中逐渐消失，鸡毛蒜皮和人性丑恶轮番上演。对于看过《完美陌生人》和《彗星来那一夜》等密闭空间电影的观众而言，这一部只会比前者更精彩。

2013年，朱迪执导美剧《女子监狱》，该剧讲述意外入狱服刑15个月的帕波与监狱里认识的一众性格奇葩且坦率的女性狱友的故事。该剧获得了第66届艾美奖的最佳喜剧剧集提名，朱迪也收获了最佳导演提名。

不少观众不知道的是，大热美剧《纸牌屋》第二季也由朱迪·福斯特执导，这部前几季都保持着极高水准的美剧获得了诸多提名，朱迪收获了第67届美国导演工会奖的最佳剧情类剧集导演提名。

2018年，朱迪主演了又一部惊悚犯罪片《阿尔忒弥斯酒店》，虽然看海报和班底，影片非常有大片潜质，但错综复杂的人物线索并未能撑起影片的叙事框架，尽管朱迪在走马灯般登场的明星中是绝对主角，但她似乎也无力拯救这个混乱无章的影片。